Влияние гипербарической оксигенации на деформируемость эритроцитов

ВВЕДЕНИЕ. Снижение эластичности мембраны эритроцитов, наблюдаемое при ряде патологических состояний, приводит к ухудшению реологических свойств крови и снижению эффективности газообмена. Терапия с применением гипербарической оксигенации (ГБО) может оказывать влияние на свойства эритроцитов, однако данному аспекту уделяется мало внимания, хотя данные о гемореологических свойствах крови и, в частности, деформируемости эритроцитов, могут представлять важную информацию об эффективности ГБО.

ЦЕЛЬ. Изучить влияние гипербарической оксигенации на деформируемость эритроцитов.

МАТЕРИАЛЫ И МЕТОДЫ. Исследование основано на анализе 58 научных публикаций за 1984–2025 гг. в между народных и отечественных базах научной литературы Google Scholar, PubMed, eLIBRARY, КиберЛенинка, Scopus. Анализ литературных источников выполнен по ключевым словам и различным последовательностям их сочетаний на русском и английском языках: гипербарическая оксигенация / hyperbaric oxygen therapy, эритроциты / red blood cells, erythrocytes, деформируемость / deformability, гемореология / hemorheology, морфология / morphology, shape. РЕЗУЛЬТАТЫ. Влияние ГБО на деформируемость эритроцитов было зафиксировано: в условиях in vitro только в од ной из двух публикаций (отрицательное); в условиях in vivo в экспериментах с участием животных в четырех из шести публикаций (три – отрицательное, одно – положительное); в исследованиях с участием людей в условиях проведения терапии в одноместной камере (кислородной и воздушно-кислородной) положительные эффекты были отражены во всех пяти публикациях, при использовании многоместных камер только в одной из четырех публикаций отмечен положительный эффект, в одной публикации по применению локальной камеры влияние на анализируемые параметры не выявлено.

ОБСУЖДЕНИЕ. Одной из ключевых проблем в интерпретации данных о влиянии ГБО на деформируемость эритроцитов является использование как различных параметров проведения процедуры (давление, время, тип барокамеры), так и методологии оценки гемореологии и деформируемости эритроцитов. Негативные эффекты, описанные в ряде исследований с участием животных, могут быть связаны с применением более высоких значений давления и более длительными экспериментами по сравнению с исследованиями с участием человека. В последнем случае при использовании рутинных параметров проведения процедуры ГБО нежелательных эффектов не отмечено, а положительное влияние в отношении деформируемости эритроцитов было зафиксировано в 60 % исследований.

ЗАКЛЮЧЕНИЕ. Деформируемость эритроцитов может служить дополнительным параметром оценки эффективности ГБО, поскольку она оказывает влияние на эффективность процессов газообмена, что весьма важно в терапии тканевой гипоксии.

1. Левина О. А., Евсеев А.К., Гринь А.А., Петриков С.С., Крылов В.В. Возможности методагипербарической оксигенации в клинической практике на стационарном этапе скорой медицинской помощи. В кн.: Скорая медицинская помощь: национальное руководство. 2-еизд., перераб. и доп. Под ред. С. Ф. Багненко, С. С. Петрикова, И. П. Минуллина, А. Г. Мирошниченко.Гл. 18. М.: ГЭОТАР-Медиа; 2025. С. 1004–1014.

2. Huang E.T. Ed. Hyperbaric oxygen therapy indications. 15th edition. North Palm Beach: Best Publishing Company; 2023.

3. Lima A., Bakker J. Noninvasive monitoring of peripheral perfusion. Intensive care med, 2005, Vol. 31, No. 10, pp. 1316-1326. doi:10.1007/s00134-005-2790-2.

4. Мавликеев М. О., Титова А. А., Гудз Д. О., Деев Р. В. Современные методы исследованияангиогенеза в клинической практике // Наука молодых (Eruditio Juvenium). 2017. № 1. C. 110–123 doi:10.23888/HMJ20171110-123.

5. Klijn E., van Velzen M. H., Lima A. P., Bakker J., van Bommel J., Groeneveld A. B. Tissue perfusion and oxygenation to monitor fluid responsiveness in critically ill, septic patients after initial resuscitation: a prospective observational study J. Clin. Monit. Comput, 2015, Vol. 29, No. 6, pp. 707–712. doi: 10.1007/s10877-014-9653-8.

6. Гаранин А. А., Дьячков В. А., Рубаненко А. О., Репринцева О. А., Дупляков Д. В. Методы пульсоксиметрии: возможности и ограничения // Российский кардиологический журнал. 2023. Т. 28, № 3S. С. 59–67 doi: https://doi.org/10.15829/1560-4071-2023-5467.

7. El Masry M., Li R., Balasubramani G. K., Roy S., Sen C. K., Gnyawali S. C. Comparative assessment of healthy tissue oxygenation using near-infrared imaging, transcutaneous oxygen measurement, and plethysmography Sci. Rep, 2025. Vol. 15, No. 1, Article 30424. doi: 10.1038/s41598-025-15767-2.

8. Ulker P., Özen N., Basrali F., Cengiz M. Acute and short term hyperoxemia: how about hemorheology and tissue perfusion? J. Intensive Crit. Care, 2017, Vol. 3, No. 2, Article 18. doi: 10.21767/2471-8505.100077.

9. Семенович А. А., Переверзев В. А., Зинчук В. В., Короткевич Т. В. Физиология человека: учебное пособие. Минск: Высшая школа; 2012. ISBN 978-985-06-2062-0.

10. Parthasarathi K., Lipowsky H.H. Capillary recruitment in response to tissue hypoxia and its dependence on red blood cell deformability. Am. J. Physiol, 1999, Vol. 277, No. 6, pp. H2145–H2157. doi: 10.1152/ajpheart.1999.277.6.H2145.

11. Кодин А. В., Полумисков В. Ю., Лутай А. В. и др. Cтруктурно-функциональная характеристика эритроцитов у больных прогрессирующей стенокардией на фоне различных схем медикаментозной терапии // Российский кардиологический журнал. 2009. № 2. C. 49–53.

12. Mohanty J.G., Nagababu E., Rifkind J.M. Red blood cell oxidative stress impairs oxygen delivery and induces red blood cell aging. Front. Physiol, 2014, Vol. 28, No. 5, Article 84. doi: 10.3389/fphys.2014.00084.

13. Левин Г. Я., Поповичева А. Н., Соснина Л. Н., Федорова О. В., Шереметьев Ю. А. Роль нарушений реологических свойств эритроцитов в патогенезе воспалительных заболеваний кишечника у детей // Тромбоз, гемостаз и реология. 2017. № 4. C.45–52.

14. Obeagu E. I., Igwe M. C., Obeagu G. U. Oxidative stress’s impact on red blood cells: Unveiling implications for health and disease. Medicine, 2024, Vol. 103, No. 9, Article e37360. doi: 10.1097/MD.0000000000037360.

15. Тихомирова И. А., Ослякова А. О. Влияние вазодилататоров на микрореологические свойства эритроцитов в норме и при хронической сердечной недостаточности // Регионарное кровообращение и микроциркуляция. 2012. Т. 11, № 4. С. 71–77 doi: 10.24884/1682-6655-2012-11-4-71-77.

16. McMahon T. J. Red blood cell deformability, vasoactive mediators, and adhesion. Front. Physiol, 2019, Vol. 10, Article 1417. doi: 10.3389/fphys.2019.01417.

17. Musielak M. Red blood cell-deformability measurement: review of techniques. Clin. Hemorheol. Microcirc, 2009, Vol. 42, No. 1, pp. 47–64. doi: 10.3233/CH-2009-1187.

18. Kim J., Lee H.Y., Shin S. Advances in the measurement of red blood cell deformability: A brief review. J. Cell. Biotechnol, 2015, Vol. 1, No. 1, pp. 63–79. doi: 10.3233/JCB-15007.

19. Tsivadze A. Y., Khubutiya M. S., Evseev A. K., et al. Electrochemical activity and morphology of human erythrocytes at optically transparent ITO electrode. Reports Physical Chemistry, 2017, Vol. 477, No. 1, pp. 201–204. doi: 10.1134/S0012501617110021.

20. Kuzovlev A. N., Evseev A. K., Goroncharovskaya I.V., Shabanov A.K., Petrikov S.S. Optically transparent electrodes to study living cells: A mini review. Biotechnol. Bioeng, 2021, Vol. 118, No. 7, pp. 2393–2400. doi: 10.1002/bit.27782.

21. Chen C. H., Chien M. Y., Liang Y. C., Liu D. Z., Hu M. L. An in vitro hyperbaric oxygen system for evaluation of free radical damage and protection by catechins on hemorheological parameters Clin. Hemorheol. Microcirc, 2011, Vol. 48, No. 4, pp. 211–221. doi: 10.3233/CH-2011-1412.

22. Mychaskiw 2nd G., Woodyard S. A., Brunson C. D., May W. S., Eichhorn J. H. In vitro effects of hyperbaric oxygen on sickle cell morphology. J. Clin. Anesth, 2001, Vol. 13, No. 4, pp. 255–258. doi: 10.1016/S0952-8180(01)00269-0.

23. Amin H. M., Kaniewski W. S., Cohen D., Camporesi E. M., Hakim T. S. Effects of acute exposure to hyperbaric oxygen on the rheology and morphology of the red blood cells in the rat. Microvasc. Res. 1995. Vol. 50, No. 3, pp. 417-428. doi: 10.1006/mvre.1995.1068.

24. Amin H.M., Hakim T.S., Camporesi E.M. Hematological alterations after acute exposure to hyperbaric oxygen in rats. Clin. Exp. Pharmacol. Physiol, 1995, Vol. 22, No. 1, pp. 21–27. doi: 10.1111/j.1440-1681.1995.tb01913.x.

25. Martindale V. E., McKay K. Hyperbaric oxygen treatment of dogs has no effect on red cell deformability but causes an acute fluid shift. Physiol. Chem. Phys. Med. NMR, 1995, Vol. 27, No. 1, pp. 45–53.

26. Liu D. Z., Chien S. C., Tseng L. P., Yang C. B. The influence of hyperbaric oxygen on hemorheological parameters in diabetic rats. Biorheology, 2003, Vol. 40, No. 6, pp. 605–612.

27. Etlik Ö., Tomur A. The oxidant effects of hyperbaric oxygenation and air pollution in erythrocyte membranes (hyperbaric oxygenation in air pollution). Eur. J. Gen. Med, 2006, Vol. 3, No. 1, pp. 21–28. doi: 10.29333/ejgm/82356.

28. Bor-Kucukatay M., Atalay H., Karagenc N., Erken G., Kucukatay V. The effect of carbon monoxide poisoning on hemorheological parameters in rats and the alterations in these parameters in response to three kinds of treatments. Clin. Hemorheol. Microcirc, 2010, Vol. 44, No. 2, pp. 87–96. doi: 10.3233/CH-2010-1254.

29. Mathieu D., Coget J., Vinkier L., Saulnier F., Durocher A., Wattel F. Filtrabilité érythrocytaire et oxygénothérapie hyperbare. Medsubhyp, 1984, Vol. 3, No. 3, pp. 100–104.

30. Whelan H. T., Kindwall E. P. Hyperbaric oxygen. In: Oxygen transport to tissue XX. Advances in experimental medicine and biology. Ed.: A. G. Hudetz, D. F. Bruley. Boston: Springer; 1998, Vol. 454, pp. 441–445. doi: 10.1007/978-1-4615-4863-8_53.

31. Ratzenhofer-Komenda B., Favory R., Welslau W., Smolle-Jüttner F.M., Mathieu D. Physiologic effects of hyperbaric oxygen on oxygen transport and tissue oxygen pressure. In: Handbook on Hyperbaric Medicine. Ed.: D. Mathieu. Dordrecht: Springer; 2006, pp. 49–73. doi: 10.1007/1-4020-4448-8_5.

32. Sinan M., Ertan N.Z., Mirasoglu B., et al. Acute and long-term effects of hyperbaric oxygen therapy on hemorheological parameters in patients with various disorders. Clin. Hemorheol. Microcirc, 2016, Vol. 62, No. 1, pp. 79–88. doi:10.3233/CH-151952.

33. Биткова Е. А., Бадалян А. В., Гольдфарб Ю. С., Хватов В. Б., Ельков А. Н., Левина О. А. Нарушения реологических показателей крови и их коррекция при острых отравлениях химической этиологии на этапе реабилитации // Тромбоз, гемостаз и реология. 2016. № 1. С. 81–90.

34. Gunes A. E., Aktas S. Effect of hyperbaric oxygen therapy on complete blood count. Undersea Hyperb. Med, 2017, Vol. 44, No. 4, pp. 357–364. doi:10.22462/7.8.2017.8.

35. Поповичева А. Н., Мартусевич А. К., Соснина Л. Н. и др. Влияние гипербарической оксигенации на состояние реологии крови и гемостаза у детей с воспалительными заболеваниями кишечника // Экспериментальная и клиническая гастроэнтерология. 2022. Т. 202, № 6. С. 83–89. doi: 10.31146/1682-8658-ecg-202-6-83-89.

36. Feng T., Zhang Q., Wei J., Wang X., Geng Y. Effects of alprostadil combined with hyperbaric oxygen on hearing recovery and hemorheology in patients with sudden sensorineural hearing loss and analysis of related influencing factors. Exp. Ther. Med, 2022, Vol. 23, No. 3, Article 242. doi: 10.3892/etm.2022.11167.

37. Steenebruggen F., Jacobs D., Delporte C., et al. Hyperbaric oxygenation improve red blood cell deformability in patients with acute or chronic inflammation. Microvasc. Res, 2023, Vol. 148, Article 104534. doi: https://doi.org/10.1016/j.mvr.2023.104534.

38. Ercan E., Aydın G., Erdoğan B., Özçelik F. The effect of hyperbaric oxygen therapy on hematological indices and biochemical parameters in patients with diabetic foot. Medicine, 2024, Vol. 103, Article 12 (e37493). doi: 10.1097/MD.0000000000037493.

39. Onik G., Knapik K., Sieroń A., Sieroń K. Rheological properties of blood in patients with diabetic foot ulcers treated with local hyperbaric oxygen therapy - preliminary report. Med. Rehabil. 2024, Vol. 28, No. 2, pp. 31–39. doi: 10.5604/01.3001.0054.6093.

40. Евсеев А. К., Левина О. А., Горончаровская И. В., Потапова Н. А., Шабанов А. К., Петриков С. С. Влияние гипербарической оксигенации на деформируемость эритроцитов у пациентов с острым нарушением мозгового кровообращения // 7-й съезд врачей неотложной медицины «Ключевые точки оптимизации скорой, экстренной и неотложной медицинской помощи в РФ» (Москва, 18–19 сентября 2025 года), Москва. 2025. С. 37–38.

41. Tachev K.D., Danov K.D., Kralchevsky P.A. On the mechanism of stomatocyte–echinocyte transformations of red blood cells: experiment and theoretical model. Colloids Surf. B. Biointerfaces, 2004, Vol. 34, No. 2, pp. 123–140. doi: 10.1016/j.colsurfb.2003.12.011.

42. Freilich D. B., Seelenfreund M. H. Long-term follow-up of scleral buckling procedures with sickle cell disease and retinal detachment treated with the use of hyperbaric oxygen. Modern Problems in Ophthalmology, 1977, Vol. 18, pp. 368–372.

43. Wallyn C. R., Jampol L. M., Goldberg M. F., Zanetti C. L. The use of hyperbaric oxygen therapy in the treatment of sickle cell hyphema. Invest. Ophthalmol. Vis. Sci, 1985, Vol. 26, pp. 1155–1158.

44. Bitterman H. Bench-to-bedside review: oxygen as a drug. Crit. Care, 2009, Vol. 13, Article 205. doi: 10.1186/cc7151.

45. Evseev A. K., Kolesnikova A. I., Goroncharovskaya I. V., et al. The use of optically transparent electrodes to assess the quality of erythrocytes during storage. Cell and Tissue Biology, 2022, Vol. 16, No. 2, pp. 184–191. doi: 10.1134/S1990519X22020043.

46. Benedetti S., Lamorgese A., Piersantelli M., Pagliarani S., Benvenuti F., Canestrari F. Oxidative stress and antioxidant status in patients undergoing prolonged exposure to hyperbaric oxygen. Clin. Biochem, 2004, Vol. 37, No. 4, pp. 312–317. doi: 10.1016/j.clinbiochem.2003.12.001.

47. Oter S., Korkmaz A., Topal T., et al. Correlation between hyperbaric oxygen exposure pressures and oxidative parameters in rat lung, brain, and erythrocytes. Clin. Biochem, 2005, Vol. 38, No. 8, pp. 706–711. doi: 10.1016/j.clinbiochem.2005.04.005.

48. Ay H., Topal T., Uysal B., et al. Time-dependent course of hyperbaric oxygen-induced oxidative effects in rat lung and erythrocytes. Clin. Exp. Pharmacol. Physiol, 2007, Vol. 34, No. 8, pp. 787–791. doi: 10.1111/j.1440-1681.2007.04645.x.

49. Matsunami T., Sato Y., Sato T., Yukawa M. Antioxidant status and lipid peroxidation in diabetic rats under hyperbaric oxygen exposure. Physiol. Res, 2010, Vol. 59, No. 1, pp. 97–104. doi: 10.33549/physiolres.931711.

50. Nagatomo F., Fujino H., Kondo H., Ishihara A. Oxygen concentration-dependent oxidative stress levels in rats. Oxid. Med. Cel. Longev, 2012, Vol. 2012, Article 381763. doi: 10.1155/2012/381763.

51. Гольдин М. М., Ромасенко М. В., Евсеев А. К. и др. Оценка эффективности использования гипербарической оксигенации при острой церебральной патологии с помощью электрохимической методики // Нейрохирургия. 2010. № 4. С.33–39.

52. Tepić S., Petković A., Srejović I., et al. Impact of hyperbaric oxygenation on oxidative stress in diabetic patients. Undersea Hyperb. Med, 2018, Vol. 45, No. 1, pp. 9–17.

53. Бабкина А. В., Хубутия М. Ш., Левина О. А. и др. Параметры системы окислительно-восстановительного гомеостаза у женщин с опухолями репродуктивной системы после трансплантации органов на фоне гипербарической оксигенации // Трансплантология. 2019. Т.11, № 4, С. 290–300 doi: 10.23873/2074-0506-2019-11-4-290-300.

54. Петриков С. С., Евсеев А. К., Левина О. А. и др. Гипербарическая оксигенация в терапии пациентов с COVID-19 // Общая реаниматология. 2020. Т. 16, № 6, С. 4–18. doi: 10.15360/1813-9779-2020-6-4-18.

55. Wada K., Miyazawa T., Nomura N., Tsuzuki N., Nawashiro H., Shima K. Preferential conditions for and possible mechanisms of induction of ischemic tolerance by repeated hyperbaric oxygenation in gerbil hippocampus. Neurosurgery, 2001, Vol. 49, No. 1, pp. 160–167. doi: https://doi.org/10.1097/00006123-200107000-00025.

56. Godman C.A., Joshi R., Giardina C., Perdrizet G., Hightower L. E. Hyperbaric oxygen treatment induces antioxidant gene expression. Ann. N.Y. Acad. Sci, 2010, Vol. 1197, No. 1, pp. 178–183. doi: 10.1111/j.1749-6632.2009.05393.x.

57. Ivanov M., Brkic P., Vajic U.J., et al. Hyperbaric oxygenation protects the kidney against ischemia-reperfusion injury. Undersea Hyperb. Med, 2020, Vol. 47, No. 1, pp. 21–30. doi: 10.22462/01.03.2020.3.

58. Schottlender N., Gottfried I., Ashery U. Hyperbaric oxygen treatment: effects on mitochondrial function and oxidative stress. Biomolecules, 2021, Vol. 11, No. 12, Article 1827. doi: 10.3390/biom11121827.

59. Nagatomo F., Fujino H., Takeda I., Ishihara A. Effects of hyperbaric oxygenation on blood pressure levels of spontaneously hypertensive rats. Clin. Exp. Hypertens. 2010. Vol. 32, No. 3, pp. 193-197. doi: 10.3109/10641960903254521.

60. Cannellotto M., Yasells García A., Landa M. S. Hyperoxia: effective mechanism of hyperbaric treatment at mild-pressure. Int. J. Mol. Sci, 2024, Vol. 25, No. 2, Article 777. doi: 10.3390/ijms25020777.

61. Mathieu D., Favory R., Collet F., Linke J. C., Wattel F. Physiologic effects of hyperbaric oxygen on hemodynamics and microcirculation. In: Handbook on Hyperbaric Medicine. Ed. by D. Mathieu. Dordrecht: Springer; 2006, pp. 75–101. doi: 10.1007/1-4020-4448-8_6.

62. Park H., Lee S., Ji M., et al. Measuring cell surface area and deformability of individual human red blood cells over blood storage using quantitative phase imaging. Sci. Rep, 2016, Vol. 6, Article 34257. doi: 10.1038/srep34257.

63. Geekiyanage N. M., Balanant M. A., Sauret E., et al. A coarse-grained red blood cell membrane model to study stomatocyte-discocyte-echinocyte morphologies. PLoS ONE, 2019, Vol. 14, No. 4, Article e0215447. doi: 10.1371/journal.pone.0215447